Изучал социологию в Beloit College, где получил степень бакалавра искусств. Работал в игровой индустрии, сначала редактором, потом стал разработчиком. В течении десяти лет он возглавлял команды игровых разработчиков в компаниях «TSR», «Pacesetter» и «Mayfair». Деннинг участвовал в разработке около двух десятков игр, в том числе настольной игры «Black Morn Manor», принял участвие в создании ролевого игрового мира «Dark Sun» (напару с Тимом Брауном). Также он работал над сериями «Star Wars» и «Combat Command».
Писательская карьера Троя Деннинга началась с романа «Глубоководье», изданного под псевдонимом Ричард Оулинсон и попавшего в список бестселлеров газеты «New York Times». С тех пор он написал уже более двадцати романов.
Деннинг — автор многих книг о мирах «Forgotten Realms» (в том числе в соавторстве с Эдом Гринвудом написал «Death of the Dragon» (2000); участвовал в подциклах «Empires», «Harpers», «Twilight Giants» и «Return of the Archwizards») и «Dark Sun» (сочинил несколько романов из первой “дарксановской” серии «Prism Pentad»), написал роман «Pages of Pain» (1996) для серии о мире «Planescape». Также Деннинг написал несколько романов для межавторского цикла «Star Wars», в России был издан пока только один роман «Дух Татуина».
В настоящее время живет вместе с женой Андриа в южном Висконсине. Увлекается пешим туризмом, альпинизмом, водными лыжами, восточными единоборствами и дзюдо.
